TIM：微生物传送带: 通过分散和休眠连接全球

TIM：微生物传送带: 通过分散和休眠连接全球

Highlights

描述微生物多样性的研究在过去十年中显著增加。然而，解释微生物多样性和群落聚集复杂性的假说、理论和概念框架仍然缺乏。

微生物的扩散是连接遥远群落的关键机制。生物地理学研究将受益于将活性和休眠微生物的扩散作为在不同时空尺度上观察到的生物地理模式的驱动因素。

提高我们对微生物传播载体和休眠微生物生物学的认识，将有助于我们揭示驱动微生物群落组装的过程，以及稀有生物圈的动力学。

如果我们想确保所管理生态系统的功能，就应该将保护微生物扩散机制纳入可持续环境管理计划。

摘要

尽管最近关于微生物的知识增加了，但决定它们在全球分布和功能的过程还没有被揭示。微生物的休眠阶段适应特定的不利条件，与它们的扩散路径有关，这表明扩散并不完全是一个随机过程。长期休眠促进了微生物的扩散，促进了微生物的普遍存在。这些证据使我们提出，微生物有一种全球性的、周期性的、空间循环性的扩散，我们称之为微生物传送带。这些扩散循环直接影响微生物的分布，无机和有机物的全球循环，从而影响地球系统的功能。

微生物长期分散和长期休眠的相关性无处不在

尽管我们看不到它们，但地球上有大量的微小生物，它们存在于整个生物圈中，包括海洋、陆地和大气。这些微生物具有高度多样性，由无数种原核生物(即细菌和古细菌)和单细胞真核生物组成的复杂群落(如真菌、原生生物和藻类)、一些小的多细胞真核生物(如浮游动物)，甚至大型生物的短暂微小阶段(如孢子、种子、卵、幼虫)。全球调查-如Ocean Sampling Day、地球微生物组计划（Earth Microbiome Projectii）和全球大气微生物组项目(Atmospheric Microbiome project)表明，微生物的多样性甚至高于最初的预期，这指出了继续这样努力的价值。虽然微生物的个体生物量几乎可以忽略不计，但由于其极高的丰度[1]，它们占地球生物量的主要比例。此外，微生物巨大的功能多样性使微生物在生态系统和生物地球化学循环中发挥关键作用[2,3]。因此，了解微生物群落如何在生物圈中分布(即生物地理学)，以及控制它们分布的因素，对理解地球系统的功能至关重要。

宏观生物(如植物和动物)的生物地理学研究已经进行了几个世纪，人们知道宏观生物仅限于某些地理区域[4]。然而，我们仍然不清楚微生物是局限于某些区域，还是在整个生物圈中无处不在(即世界性的)。一方面，存在微生物地方性的证据[5-7]，随着距离的增加，微生物群落的差异越来越大[8]，而其他微生物分布广泛，甚至在非常遥远的地方也能检测到[9-11]。

1913年，M.W. Beijerinck[12]提出微生物可能无处不在。这一想法在L.G.M. Baas-Becking于1934年提出的“everything is everywhere”基础上进一步发展。我们现在知道微生物群落是由数量非常丰富的少数物种和数量非常少的大量物种组成(即稀有生物圈)。稀有生物圈的多样性是如此之大，到目前为止还不可能完全确定它。有人假设，每个微生物群落的罕见生物圈可能包括地球上所有的微生物物种，这意味着在任何生态系统中发现的微生物物种都将与地球上任何其他地方相同，这将支持微生物的无处不在。然而，我们对稀有生物圈的多样性和驱动其组装的机制知之甚少[15,16]。微生物的普遍性仍然是微生物学家(如[17])不断争论的未决问题。

大型生物和微生物的生物地理学由相同的生态过程驱动:选择、漂移、多样化和扩散[18,19]。简而言之，微生物的地理分布取决于物种的扩散(分散)，通过进化(物种形成)而发展出的新物种，那些更适应的物种的生存(选择)，以及所有群落的随机和固有元素(漂移)。其中，扩散的过程有助于物种在新领土上的扩展，也可能促进微生物的无处不在。相反，对扩散的限制可能意味着微生物不可能无处不在，因此在地理上仍然受到限制。通过了解微生物分散的扩展或限制，我们将能够更好地定义微生物在多大程度上是无处不在的或在地理上受到限制。

与大多数大型生物不同，微生物并不总是活跃的，他们可以休眠。休眠微生物是指在不利的环境条件下具有极低(几乎不存在)代谢[20]并构成休眠期的微生物，如孢子(细菌)、催眠受精卵和包囊(鞭毛藻)、卵孢子(绿藻)和赤藻(蓝藻)，休眠孢子(硅藻)，以及附壁藻(枝角藻)。微生物可以休眠很短时间或很长时间。事实上，许多微生物一生中大部分时间都处于休眠状态，这表明自然环境中休眠阶段占主导地位[21 - 23]，这些休眠阶段构成了种子库[21,22,24]。与非休眠微生物[25]相比，休眠微生物可以在更长的时间内扩散，承受更多的不利条件，到达更远的地方，因此休眠促进了扩散，因此在微生物生物地理学中起着关键作用[26,27]。

为了了解微生物群落是如何在生物圈中分布的，我们需要定义微生物是如何扩散的。到目前为止，由于我们还没有确定基本参数，如扩散速率、扩散路径和涉及的扩散载体，因此缺乏关于微生物扩散的信息。同样，微生物的休眠/活跃状态与稀有生物圈之间的关系也知之甚少。由于休眠时间越长，微生物在死亡前的扩散程度越高，全球微生物生物地理学研究应考虑与长期休眠相关的长期分散。

微生物传送带

微生物的种子库与植物的种子库有相似之处，例如，都使用生物和非生物传播载体，如风或迁徙动物[30]，并且休眠可能持续>100年[31]。与植物不同，微生物种子库被认为是微生物群落的一部分，这主要是因为研究微生物多样性最常用的技术(即DNA测序)不能区分活跃的和休眠的微生物。此外，微生物种子库与微生物群落活性部分之间的交换是动态和恒定的。当环境条件适宜时，休眠的微生物变得活跃，数量增加;然而，当环境条件不利时，它们会进入休眠状态，数量减少(因为一旦储量耗尽，它们最终会死亡)[14,21]。根据环境条件的变化(合适/不合适)，活跃和休眠微生物之间的动态和持续交换构成了一个循环，我们称之为“微生物种子库循环”(图1)。获得休眠伴随着进化成本，只有一些类群能够负担[21]，但处于休眠阶段的微生物似乎比没有[32]的微生物灭绝率更低。

图1 微生物种子库的主要组成和机制的示意图

微生物就像植物一样，通常被认为是随机分散的，也就是说，微生物在到达一个合适的环境之前，无法选择或预测它们将忍受的不利条件。然而，分散和休眠的共同演化支持微生物的分散可能不是完全随机的。一般来说，休眠阶段的抵抗能力是非常特殊的[34,35]，扩散的个体表现出生理和形态上的适应性，增加了扩散和沉降[33]的成功。例如，微藻的休眠阶段特别适应在海洋沉积物中扩散时的缺氧条件，这反过来又增加了复苏的可能性[22]。这意味着微生物的休眠阶段特别适应它们通常扩散的环境。

尽管微生物通常在压力条件下进入休眠状态，但据报道，在有利条件下它们也可能进入休眠状态[21,22]。后者可能是一种赌注对冲策略，以确保一小部分后代能够在环境突然变化的情况下承受不利条件。休眠的后代不会生长和增殖，因此减少了种群的直接繁殖产出，但相反地增加了物种对干扰[32]的恢复力。在有利的条件下休眠必然代表一种进化优势，可能是通过增加扩散，否则就不会在不同的类群中被选择[21,22]。许多生物都提出了类似的赌注对冲策略，进一步支持这种策略的进化优势[36]。同样，在有利条件下的微生物可能在它们即将扩散时进入休眠状态，以便为它们在扩散过程中可能面临的恶劣条件做好准备。

另一个有趣的特征是，一些微生物在扩散时变得活跃和生长。这发生在它们到达合适的环境之前的非最佳条件下，在那里它们滋养了当地活跃的种群[37-39]。由于休眠阶段的激活只发生在非常特定的环境条件下[21,36]，这表明一些扩散的微生物能够以某种方式检测到它们即将到达合适的栖息地，从而适应在到达最终目的地之前在其扩散路线中触发激活的特定位置。类似地，其他微生物通过与扩散载体相互作用促进它们到达最终目的地。例如，在大气中扩散的微藻能够产生促进云的形成和降水的化合物[40,41]，鱼类肠道菌群能够加快肠道通道，从而促进其随粪便[42]释放到海水中，搭便车的微生物到达合适的环境后离开宿主[43]。

简而言之，微生物既能适应进出适宜的环境，也能适应在扩散过程中所忍受的不适宜的环境;这意味着微生物在传播过程中所面临的多种环境是其自亲史、生活史和进化史的一部分。微生物在它们特别适应的适宜环境中扩散时，倾向于使用特定的扩散途径，这意味着扩散是随时间反复发生的，而不是纯粹随机的。对特定扩散途径的适应必须通过源种群内的自然选择来解决。在一次或几次扩散事件之后，一些个体的最终回归是促进源种群中这种适应选择的唯一机制。这意味着微生物的扩散在空间上是周期性的，因为微生物从源环境分散到最终回到源环境。这种类型的扩散(即空间周期性、周期性和非纯随机)的一个简单例子是“硅藻陆架水动力环”[44]，其中微藻周期性地扩散在沿海水域和中陆架之间的空间环中，以及它们的休眠/激活状态取决于他们在哪里。此外，周期性和空间周期性的扩散使微生物能够持续涌入，这对维持某些生态系统[37-39]和高度多样化的稀有生物圈中的微生物群落至关重要(框1)。远距离微生物扩散包括不同生态系统和地球单元内部和之间的连接[39, 45-48]，将作为这一全球现象的源和汇的遥远微生物群落联系起来[49,50]。远距离分散的微生物的组成呈现周期性季节性随时间的变化[51-53]，这是微生物远距离扩散也是周期性的证据，而不是完全随机的，因此很可能是空间周期性的。

考虑到这些发现，我们提出“微生物传送带”作为一个概念框架，以更好地理解全球范围内微生物的生物地理学。根据这个框架，微生物的扩散被认为是全球性的、空间周期性的和再现性的，因为任何给定的地点都可能是某些扩散微生物的起源(源)和目的地(汇);周期性是因为周期性的扩散事件会随着时间不断重复;之所以说它是全球性的，是因为微生物通过不同的地球隔层，通过特定的扩散途径表现出远距离的扩散。休眠微生物通过微生物传送带传播很长一段距离，穿过不同的生态系统和地球隔间，最终一些回到类似的生态系统或生物地理区域。我们描述了一种横跨海洋的周期性和空间周期性微生物扩散。作为基于生态系统的微生物传送带的一个例子，它与海洋碳循环紧密耦合，其中的扩散通道连接了表层和深水以及大气和陆地生物群落(方框2)。我们假设，一定有许多类似的部分微生物传送带等待描述。

Box 1.微生物传送带与稀有生物圈

微生物群落由丰度相反的物种组成。少数物种高度丰富，而许多物种非常稀少，构成了稀有生物圈(图一)。使稀有生物圈持续存在的机制，以及它是如何构成微生物种子库的，仍然没有得到解决。

稀有的生物圈主要由休眠的微生物组成，其中一些是本地的，另一些是扩散的[14]。稀有生物圈的扩散部分只能通过休眠扩散细胞的反复涌入来维持一段时间。如果这种涌入的细胞被破坏，一旦非本地细胞耗尽了它们的储备并死亡，就会由于扩散成分的丧失而减少稀有生物圈的多样性，成为局部灭绝。同样，休眠的本地类群需要间歇性的活跃期来补充它们的种子库，两个繁殖期之间的间隔需要比休眠期的寿命短。否则，它们也会在当地灭绝。

微生物传送带代表着微生物在全球的循环流动。长期扩散和长期休眠是传送带的一部分，使来自不同地方的微生物能够到达任何生态系统——这增加了其稀有生物圈中扩散部分的本地多样性。因此，微生物传送带在维持高度多样化的稀有生物圈中起着关键作用;为了了解稀有生物圈的动力学，我们需要定义这个带内的分散通量。

秩-丰度曲线与稀有生物圈

概述微生物传送带

要定义和描述微生物传送带，必须考虑全球生物地球化学循环，因为两者可能共享类似的循环循环(例如，框2)。全球生物地球化学循环通过连续循环传递能量和分子，类似地，微生物传送带通过循环循环将遥远的微生物群落连接起来，微生物在循环循环中反复运输。当生物地球化学循环在生物圈中运输和分配元素时，微生物传送带运输的是发生部分生物地球化学循环的微型生物反应器(即微生物)。主要的生物地球化学循环是由存在于生物体中的主要元素，即碳、氮、硫、磷、氧和氢的循环转移所定义的。类似地，微生物传送带可以由在某些生态系统及其生物地球化学循环中发挥重要作用的微生物或群落的周期性和空间周期性扩散来定义。微生物可能休眠数十年、数百年甚至数千年[21-23]，其时间尺度与碳在大气中的停留时间(4年[54])、陆地生态系统中的停留时间(15-255年)相似[55])、深海沉积物(~600年[56])或深水团(1000-2000年[57])。这支持了两种类型的循环可能遵循相似的循环模式的概念，同时表明微生物传送带的时间尺度与全球生物地球化学循环相关。

为了描述微生物传送带，我们首先需要确定哪些微生物在生态系统中发挥关键作用;然后，我们需要揭示进入或离开生态系统时使用的分散途径;最后，我们需要描述完整的扩散环路。由于微生物和植物种子的扩散可能有许多共同的特征，因此有必要研究已经建立好的植物扩散文献。微生物远距离传播的最重要传播媒介是流动的流体，如空气和水团(如风、雨、河流、洋流)。这些流体还携带其他分散载体，如灰尘或微粒物质(如大气中的气溶胶、海洋中的海洋颗粒[58,59])。其他相关的远距离扩散媒介是候鸟动物，例如鸟类、哺乳动物、鱼类和昆虫[60]。扩散将微生物群落连接到一系列其他群落，因此微生物传送带是一个复杂的元循环，由较小的部分微生物传送带的相互作用产生(图2)，其中一些类群在一些微生物群落中是稀少和休眠的，但在另一些微生物群落中是活跃和丰富的。

Box 2.海洋微生物传送带与碳循环

碳循环和微生物可能具有相同的扩散路径和循环循环。例如，碳和微生物通过相同的载体在海洋中运输(图一)。在地表水中，大气中的碳通过光合作用转化为微粒物质。微粒物质最终通过重力、物理俯冲或其他方式注入到深海中[71]。生活在海洋上层的一些微生物也遵循同样的路径，通过以下方式:附着在微粒上并随其下沉[39]，直接下沉[72]和向海洋较深处的俯冲[73]。

到达深海的表面碳有两个目的地:到达后，它要么被封存在海底数千年，要么随着洋流移动数十年或数百年，直到它到达表层水域。沉入深海的微生物有两个相同的命运:它们要么沉积在海底沉积物上[74]或被水流分散[45,75]，并伴有长期休眠[23,32]。同样，微生物可能通过不同的机制再次到达地表水，如深水上涌[76]，冬季水柱混合[77]，或搭迁徙动物的便车[42,43]。一旦进入地表水，微生物可能会通过表层洋流[45]继续扩散，直到它们沉回去，再次开始循环。

海洋微生物传送带意味着微生物从有利条件到不利条件的循环移动，在海洋中的不同点变得活跃和休眠(图I)。微生物活跃/休眠的点是物种特有的。例如，喜欢高静水压力的物种(即嗜压生物)在下沉过程中茁壮成长[78]，而光合作用的物种则进入休眠[72]。

当海洋微生物传送带与其他地球隔层(如大气[47,48]或海底岩石圈[46])连接时，其复杂性会增加。存在于深海中的陆地土壤分类群为这些联系提供了进一步的证据[79]。

海洋微生物传送带与碳循环。碳(虚线箭头)和微生物(实线箭头)在海洋中循环。这个例子显示了在地表水中生长的光合微生物的被动分散，当沉入深海时进入休眠状态。深水的上升流将它们带回水面。

微生物传送带的含义

微生物传送带对微生物的生物学、生态学和进化都有影响。例如，它决定了微生物的生物地理分布和它们的繁殖地。此外，通过传送带的扩散很可能在微生物的进化史上施加了强大的选择压力，例如，休眠状态阶段适应于长期忍受特定的不利条件。

微生物传送带对地球系统也有影响。微生物进行生物地球化学循环中必不可少的几种生化过程，如土壤和海洋中大气碳和氮的固定[2,3]。微生物传送带决定了微生物何时何地变得活跃，从而决定了它们在地球生物地球化学中的作用。此外，这种远距离、空间循环和循环的微生物通量永久性地连接着非常遥远的群落、它们居住的生态系统和它们在其中发挥关键作用的生物地球化学循环。因此，微生物传送带随着微生物、生态系统和生物地球化学循环的共同进化，带极有可能对生物圈和地球系统功能的进化做出了贡献。

对微生物传送带的威胁

改变或破坏微生物自然通量的扰动对微生物传送带造成重大威胁。某些全球变化造成的扰动可能以不同的方式产生，例如气候变化造成的空气通量和洋流的强度/方向的改变。截留或改变水流的水坝或港口，以及阻止携带微生物的动物迁徙的公路建设，都是破坏微生物流动的物理屏障[61]。同样，某些传播载体的消失(如物种灭绝或河流干涸)或新载体的引入(如微塑料[62]、渔具[63])将深刻改变微生物传送带。全球变暖等全球变化，或土地利用的变化，也可能通过相关微生物群落的变化影响到该带[64]。不断涌入的细胞通过增加微生物群落的功能冗余和遗传多样性，提高了生态系统的长期恢复力。扰乱微生物传送带可能会带来不可预见的有害后果，如改变微生物多样性，从而改变生态系统服务[64,66]。退化的生态系统和改变的传播载体增加了机会性微生物和病原体的出现和传播[62,67]。虽然大多数已知的病媒传播的人畜共患病与病毒有关(如西尼罗河热、埃博拉、COVID-19)，但其他微生物，如细菌，也会引起人畜共患病和其他危害公共卫生和粮食安全的疾病(68、69)。病原体能够利用传播载体，即使它们保持不变[70]，这使得描述和理解微生物传送带对提高我们对未来病媒传播疾病的反应至关重要。

环境管理在规划和实施时应考虑微生物传送带，以减少或避免人为活动对微生物扩散的影响，以及对微生物群落组合及其功能多样性的影响。避免扩散渠道的中断将确保微生物的流动，从而保护其全球多样性和生物地球化学功能。

结论

对于微生物学家来说，微生物的普遍存在性仍然是一个悬而未决的问题，为了解决这个难题，微生物学需要新的框架，如微生物传送带。我们概述了长期休眠与长期的、周期性的和空间循环性的扩散相关联，如何使高度多样化的稀有生物圈得以持续存在，并促进了各种生态系统和地球分区之间的联系。这些特征反过来又有助于增加地球系统运作的长期弹性。扩散和休眠在微生物的自生态史、生活史和进化史中起着至关重要的作用，要全面了解微生物在生物圈中所起的作用，就必须考虑它们。未来的工作需要解开微生物传送带，阐明主要的微生物种子库和传播途径(见突出问题)。

此外，我们认为需要一种跨学科的方法来完全解开微生物传送带。未来的研究应该包括包括环境微生物学家(大气、海洋、土壤)、分子微生物学家的专业知识在内的合作努力(休眠的细胞机制)、动物行为学家(迁徙动物作为传播媒介)以及海洋、土壤和大气科学家。这反过来又将有助于揭示地球面临的主要威胁微生物传送带，以及破坏它可能产生的潜在后果。

未决问题：

微生物传送带是怎样的有助于微生物的无所不在?

微生物传送带如何影响微生物群落的动态，包括它们的稀有生物圈?

微生物学家如何区分本地和扩散的微生物?

扩散的微生物在微生物群落中所占的百分比是多少?这是如何随时间和空间变化的?

扩散如何调节微生物休眠和休眠阶段的复苏?

哪些因素在有利条件下触发微生物休眠，在不利条件下触发微生物激活?

微生物传送带如何受微生物微尺度过程的影响，反之亦然?

宏观尺度和微观尺度的过程在微生物传送带是如何相互联系的?

部分微生物传送带情况如何相互联系?

生态系统是如何相互联系的，微生物之间的相互联系是如何促进生态系统的恢复力的?

微生物传送带的进化史是怎样的，它是如何与全球生物地球化学循环交织在一起的?

地球气候系统是否受到微生物传送带进化史的影响?

微生物传送带主要的威胁是什么？

微生物传送带的中断对人类的福祉有什么影响?